Biologie intégrative des interactions bactéries - insectes - nématodes entomopathogènes (BIBINE)

Etat de l'art

Nos modèles sont des bactéries appartenant aux genres Xenorhabdus et Photorhabdus (famille des Morganellaceae), les insectes (Lepidoptera, Spodoptera comme principal hôte étudié) et les nématodes entomopathogènes (NEPs). Xenorhabdus et Photorhabdus sont pathogènes pour les larves de nombreux insectes tout en entretenant une relation mutualiste avec les nématodes des familles Steinernema et Heterorhabditis, chez lesquels les bactéries occupent l'intestin des stades juvéniles infectieux (IJ pour infective juvenile). Ces bactéries sont des modèles académiques inédits pour comprendre les interactions bactérie-hôte, le mutualisme et la pathogénie chez les invertébrés. Ils sont très originaux dans le monde des pathogènes d'insectes car leur voie d'entrée dans le corps des insectes (l'hémocoele) est directe grâce à leur vectorisation par leur nématode, contrairement à la plupart des pathogènes qui traversent l'intestin des insectes comme Bacillus thuringiensis.

Ces parasites d’insectes sont utilisés contre les insectes ravageurs des cultures dans le cadre du biocontrôle. Le cycle parasitaire de ces complexes némato-bactériens est le suivant : Les IJs recherchent les insectes dans les sols et pénètrent dans leurs corps par les orifices naturels ou à travers la cuticule selon le genre de nématode. Ils relarguent leur symbionte bactérien directement dans l’hémocoele afin d’y provoquer une septicémie (Phase pathogène) (Figure 1A). En injectant directement les bactéries dans l'hémolymphe de l'insecte, nous avons montré que ces bactéries sont hautement pathogènes sur les lépidoptères modèles étudiés au laboratoire. Contre les infections bactériennes, les insectes opposent une immunité innée impliquant à la fois les aspects à médiation cellulaire (hémocytes) et humorale (Peptides AntiMicrobiens, PAMs). Pourtant, Xenorhabdus comme Photorhabdus se développent rapidement en 24 heures chez les insectes. Le cadavre d’insecte et les bactéries symbiotiques sont ensuite exploités comme ressource nutritionnelle au cours de la reproduction des nématodes (Phase nécrotrophe) (Figure 1B). Suite à une carence nutritive, un stade larvaire L3 infectieux de nématode se réassocie avec le symbionte bactérien, générant ainsi les IJs qui émergent, quittent le cadavre et peuvent alors se mettre en quête d’un nouvel insecte (Phase libre) (Figure 1A).

Figure 1. Cycle parasitaire des complexes némato-bactériens. Source: J.-C. Ogier & S. De La Forest Divonne (non publié)

Les objectifs principaux de l'équipe sont :

• Une meilleure connaissance des agents entomopathogènes appartenant aux genres Xenorhabdus et Photorhabdus.
• La mise en évidence des mécanismes qui régissent les différentes interactions (virulence bactérienne et réponse de l’insecte, interaction bactéries-bactéries, développement des nématodes).

Afin d’obtenir une vision intégrée de cette interaction tripartite, les principales questions que nous avons abordées jusqu’alors sont les suivantes :

• La taxonomie et la génomique des bactéries, Photorhabdus et Xenorhabdus, avec une spécialisation particulière dans la plasticité du génome et l'histoire génomique évolutive.
• L’impact des facteurs de virulence bactériens sur les fonctions immunitaires de l'insecte. La résistance à l'immunité humorale a été particulièrement étudiée.
• La caractérisation de l'hétérogénéité phénotypique de ces bactéries. Depuis 2015, le mécanisme le plus étudié est la méthylation de l'ADN.

Récemment nos travaux ont été plus intégratifs en incluant :

• Une prise en compte de la notion de pathobiome par une description du microbiote du nématode (métagénomique et culturomique) en vue d’une caractérisation des fonctions de ce microbiote dans le cycle parasitaire.
• L’étude des relations sociales (antagonisme, coopération, tricherie, bet-hedging) entre les bactéries (les symbiontes, leurs différents variants, les membres du microbiote) et leurs dynamiques au sein des hôtes invertébrés (nématode et insecte).

Aussi, les 4 axes développés dans l'équipe sont :

Taxonomie et valorisation des nématodes entomopathogènes et de leurs bactéries symbiotiques

Les travaux de recherche menés sur ce thème par notre équipe ont été initiés par Noël Boemare dans les années 80.

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Génomique bactérienne, métagénomique et microbiote des nématodes

L'étude de l'histoire génomique évolutive des bactéries Xenorhabdus/Photorhabdus et l'intégration de la notion de pathobiome dans l'étude du...

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Caractérisation de l'hétérogénéité phénotypique des bactéries entomopathogènes

Quels mécanismes contribuent à l’apparition de sous-populations bactériennes clonales ?

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Réponse immunitaire de l’insecte et impact du complexe némato-bactérien

Comment l’insecte répond-t-il au complexe némato-bactérien et comment les bactéries pathogènes contournent-elles cette réponse de l’hôte invertébré ?

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Publications phare

Ogier, J.-C., Pages, S., Frayssinet, M., Gaudriault, S. 2020. Entomopathogenic nematode-associated microbiota: from monoxenic paradigm to pathobiome. Microbiome, 8, 1-17. DOI : 10.1186/s40168-020-00800-5.

Huot, L., Bigourdan, A., Pages, S., Ogier, J.-C., Girard, P.-A., Nègre, N., Duvic, B. 2020. Partner-specific induction of Spodoptera frugiperda immune genes in response to the entomopathogenic nematobacterial complex Steinernema carpocapsae-Xenorhabdus nematophila. Dev Comp Immunol, 108, 103676. DOI : 10.1016/j.dci.2020.103676.

Cambon, M.C., Parthuisot, N., Pages, S., Lanois, A., Givaudan, A., Ferdy, J.-B. 2019. Selection of bacterial mutants in late infections: when vector transmission trades off against growth advantage in stationary phase. mBio, 10, 1-14. DOI : 10.1128/mBio.01437-19.

Pantel, L., Florin, T., Dobosz-Bartoszek, M., Racine, E., Sarciaux, M., Serri, M., Houard, J., Campagne, J.-M., de Figueiredo, R.M., Midrier, C., Gaudriault, S., Givaudan, A., Lanois, A., Forst, S., Aumelas, A., Cotteaux-Lautard, C., Bolla, J.M., Vingsbo Lundberg, C., Huseby, D.L., Hughes, D., Villain-Guillot, P., Mankin, A.S., Polikanov, Y.S., Gualtieri, M. 2018. Odilorhabdins, antibacterial agents that cause miscoding by binding at a new ribosomal site. Mol Cell, 70, 83-94.e7. DOI : 10.1016/j.molcel.2018.03.001.

Payelleville, A., Legrand, L., Ogier, J.-C., Roques, C., Roulet, A., Bouchez, O., Mouammine, A., Givaudan, A., Brillard, J. 2018. The complete methylome of an entomopathogenic bacterium reveals the existence of loci with unmethylated adenines. Sci Rep, 8, 1-14. DOI : 10.1038/s41598-018-30620-5.

Labreuche, Y., Chenivesse, S., Jeudy, A., Le Panse, S., Boulo, V., Ansquer, D., Pagès, S., Givaudan, A., Czjzek, M., Le Roux, F. 2017. Nigritoxin is a bacterial toxin for crustaceans and insects. Nat Commun, 8, 1248. DOI : 10.1038/s41467-017-01445-z.