Plasticité et Evolution des Génomes d'Insectes (Axe PEGI)

Le laboratoire DGIMI a une expertise historique en génomique des insectes d'intérêt agro-économique. DGIMI a produit, avec l'appui de la plate-forme INRAE BIPAA à Rennes, le premier génome assemblé de la légionnaire d'automne, Spodoptera frugiperda (Gouin et al. 2017) ainsi que de la guêpe parasitoïde Hyposoter didymator (Legeai et al. 2020).

Ces ressources génomiques - sans cesse améliorées par l'apport des technologies de séquençage, de logiciels de bioinformatique et la génération de données transcriptomiques, épigénomiques et populationnelles - ont permis de développer des projets visant à comprendre les mécanismes génétiques expliquant les facteurs d'adaptation des insectes à leur environnement. Par ailleurs, l'exploration des génomes d'organismes non-modèles a permis la découverte de mécanismes génétiques uniques comme le fonctionnement des chromosomes holocentriques chez les lépidoptères ou la domestication de séquences virales endogènes chez les guêpes parasitoïdes.

Quelques projets

Auparavant restreinte au continent américain, S. frugiperda est devenue une espèce invasive mondiale depuis 2017 (Goergen, 2016), en Afrique d'abord, puis au Moyen-Orient, en Asie du Sud-Est, et en Océanie. En 2024, elle est aux portes de l'Europe.
Le reséquençage de nombreuses populations natives et invasives a permis de reconstruire l'histoire évolutive récente de cette chenille en identifiant les populations natives probablement à l'origine de l'invasion ou en identifiant les gènes sous sélection qui ont permis son expansion. Cette thématique a connu un essor important dans notre laboratoire ces dernières années, notamment en suivant ces populations dans les régions natives (Floride) et invasives (collectes au Sénégal, Thaïlande, collaborations au Bénin, en Inde, en Chine, en Corée, en Australie, en Nouvelle-Zélande).

Personnes impliquées 

Kiwoong Nam, Karine Durand, Hye-Rin An

Alumni
Sudeeptha Yainna (PhD : 2019-2023)

Financement
ANR Origins
 

Publications

• Adaptive evolution of invasive fall armyworms to maize with potential involvement of Cytochrome P450 genes, S Yainna, F Hilliou, S Haenniger, E d’Alençon, T Brévault, K Nam, BMC genomics, 2024 25 (1), 949.

• Population genomics unravels a lag phase during the global fall armyworm invasion. Durand K, Yainna S, Nam K. Commun Biol. 2024 Aug 8;7(1):957. doi: 10.1038/s42003-024-06634-3.

• Invasive fall armyworms are corn strain. Durand K, An H, Nam K. Sci Rep. 2024 Mar 8;14(1):5696. doi: 10.1038/s41598-024-56301-0.

• The evolutionary process of invasion in the fall armyworm (Spodoptera frugiperda). Yainna S, Tay WT, Durand K, Fiteni E, Hilliou F, Legeai F, Clamens AL, Gimenez S, Asokan R, Kalleshwaraswamy CM, Deshmukh SS, Meagher RL Jr, Blanco CA, Silvie P, Brévault T, Dassou A, Kergoat GJ, Walsh T, Gordon K, Nègre N, d'Alençon E, Nam K. Sci Rep. 2022 Dec 6;12(1):21063. doi: 10.1038/s41598-022-25529-z.

• Geographic monitoring of insecticide resistance mutations in native and invasive populations of the fall armyworm. Yainna S, Nègre N, Silvie PJ, Brévault T, Tay WT, Gordon K, d’Alençon E, Walsh T, Nam K. Insects. 2021 May 18;12(5):468. doi: 10.3390/insects12050468.

• Positive selection alone is sufficient for whole genome differentiation at the early stage of speciation process in the fall armyworm. Nam K, Nhim S, Robin S, Bretaudeau A, Nègre N, d'Alençon E. BMC Evol Biol. 2020 Nov 13;20(1):152. doi: 10.1186/s12862-020-01715-3.

• Adaptation by copy number variation increases insecticide resistance in the fall armyworm. Gimenez S, Abdelgaffar H, Goff GL, Hilliou F, Blanco CA, Hänniger S, Bretaudeau A, Legeai F, Nègre N, Jurat-Fuentes JL, d'Alençon E, Nam K. Commun Biol. 2020 Nov 12;3(1):664. doi: 10.1038/s42003-020-01382-6.

S. frugiperda représente un exemple possible de spéciation écologique. En effet, des variants d'hôtes ont été décrits chez cette espèce polyphage avec des gammes d'hôte différentes.
Le variant maïs étant associé à des plantes à larges feuilles (maïs, sorgho, coton) et le variant riz à des herbes (riz, gazon...). Nous essayons de comprendre quels sont les mécanismes génétiques - ou épigénétiques - qui permettent l'installation de ce ravageur sur différents types de plantes. Récemment, nous avons pris en compte l'effet du microbiote intestinal des chenilles dans l'interaction avec les plantes.

Personnes impliquées 
Emmanuelle d'Alençon, Kiwoong Nam, Nicolas Nègre, Sophie Gaudriault, Julie Sénécal (PhD 2024-2027), Mélanie Gasser (Post-Doc), Imène Seninet, Sylvie Gimenez

Collaborateurs
​​Antony Champion & Anne-Sophie Petitote (DIADE, IRD, Montpellier)

Alumni 
Laijiao Lan (thèse 2021-2024), Laëtitia Leclerc (thèse 2021-2023), Sudeeptha Yainna (thèse 2019-2023)

Financements

• SPE MicroSpodoRice (PI N. Negre ; 2020-2023)
• CLAPAS BactOS-Friz (PI S. Gaudriault)
• PRCI ANR-DFG Origins (PI E d’Alençon)
  
   

Publications

• Two host-plant strains in the fall armyworm. Nam K, Nègre N, Saldamando Benjumea CI. Insect Sci. 2024 Mar 4. doi: 10.1111/1744-7917.13346.

• Early transcriptomic responses of rice leaves to herbivory by Spodoptera frugiperda. Leclerc L, Nguyen TH, Duval P, Mariotti V, Petitot AS, Orjuela J, Ogier JC, Gaudriault S, Champion A, Nègre N. Sci Rep. 2024 Feb 3;14(1):2836. doi: 10.1038/s41598-024-53348-x.

• Heterosis effect for larval performance of fall armyworm interstrain hybrids. Lan L, Nègre N. Insect Sci. 2024 Aug;31(4):1296-1312. doi: 10.1111/1744-7917.13295. Epub 2023 Nov 15.

• Host-plant adaptation as a driver of incipient speciation in the fall armyworm (Spodoptera frugiperda). Fiteni E, Durand K, Gimenez S, Meagher RL Jr, Legeai F, Kergoat GJ, Nègre N, d'Alençon E, Nam K. BMC Ecol Evol. 2022 Nov 11;22(1):133. doi: 10.1186/s12862-022-02090-x.

• Incipient speciation between host-plant strains in the fall armyworm. Durand K, Yainna S, Nam K. BMC Ecol Evol. 2022 Apr 27;22(1):52. doi: 10.1186/s12862-022-02008-7.

• Integrated miRNA and transcriptome profiling to explore the molecular determinism of convergent adaptation to corn in two lepidopteran pests of agriculture. Gimenez S, Seninet I, Orsucci M, Audiot P, Nègre N, Nam K, Streiff R, d'Alençon E. BMC Genomics. 2021 Aug 9;22(1):606. doi: 10.1186/s12864-021-07905-7.

• Plant-phenotypic changes induced by parasitoid ichnoviruses enhance the performance of both unparasitized and parasitized caterpillars. Cusumano A, Urbach S, Legeai F, Ravallec M, Dicke M, Poelman EH, Volkoff AN. Mol Ecol. 2021 Sep;30(18):4567-4583. doi: 10.1111/mec.16072. Epub 2021 Jul 20.

• Influence of parasitoid-associated viral symbionts on plant-insect interactions and biological control. Cusumano A, Volkoff AN. Curr Opin Insect Sci. 2021 Apr;44:64-71. doi: 10.1016/j.cois.2021.03.009. Epub 2021 Apr 15.

• Characterization and expression profiling of microRNAs in response to plant feeding in two host-plant strains of the lepidopteran pest Spodoptera frugiperda. Moné Y, Nhim S, Gimenez S, Legeai F, Seninet I, Parrinello H, Nègre N, d'Alençon E. BMC Genomics. 2018 Nov 6;19(1):804. doi: 10.1186/s12864-018-5119-6.

Les agents pathogènes étudiés à DGIMI ont un intérêt potentiel en lutte biologique. Leur efficacité dépend de la capacité de résistance des insectes, donc de leur immunité.
DGIMI a une expertise historique en immunité de l'insecte et a notamment bien décrit l'immunome de S. frugiperda (Legeai et al. 2014; Gouin et al. 2017, Eychenne 2022) et sa réponse à différent pathogènes (Huot et al. 2019, 2020; Visconti et al. 2019; Pigeyre et al. 2019 ; Robin et al., 2023).

Nos projets actuels visent à comprendre les conditions intrinsèques ou environnementales entraînant des variations de l'immunité des insectes. Par exemple, des infections de chenilles par des agents non virulents peuvent entraîner un phénomène de priming, augmentant la résistance des populations d’insectes ; Par ailleurs, la température, en modifiant la dynamique des interactions hôte-parasitoïde, peut affecter de manière significative le succès parasitaire, en modifiant à la fois la survie de l’hôte et l’efficacité du parasitoïde.

Personnes impliquées
Bernard Duvic, Isabelle Darboux, Vincent Doublet, Nicolas Nègre, Pierre-Alain Girard, Gaëlle Lextrait, Shannon Alary (PhD 2022-2025)

Financements

• SPE EpiPrime (Resp. N. Nègre)
• ​​​SPE INSECTE (Resp. I. Darboux)
  
   

Publications

• Genome-wide identification of lncRNAs associated with viral infection in Spodoptera frugiperda. Robin S, Legeai F, Jouan V, Ogliastro M, Darboux I. J Gen Virol. 2023 Feb;104(2). doi: 10.1099/jgv.0.001827.

• Mutagenesis of both prophenoloxidases in the fall armyworm induces major defects in metamorphosis. Eychenne M, Girard PA, Frayssinet M, Lan L, Pagès S, Duvic B, Nègre N. J Insect Physiol. 2022 May-Jun;139:104399. doi: 10.1016/j.jinsphys.2022.104399. Epub 2022 May 11.

• Partner-specific induction of Spodoptera frugiperda immune genes in response to the entomopathogenic nematobacterial complex Steinernema carpocapsae-Xenorhabdus nematophila. Huot L, Bigourdan A, Pagès S, Ogier JC, Girard PA, Nègre N, Duvic B. Dev Comp Immunol. 2020 Jul;108:103676. doi: 10.1016/j.dci.2020.103676. Epub 2020 Mar 14.

• Spodoptera frugiperda transcriptional response to infestation by Steinernema carpocapsae. Huot L, George S, Girard PA, Severac D, Nègre N, Duvic B. Sci Rep. 2019 Sep 9;9(1):12879. doi: 10.1038/s41598-019-49410-8.
• Modulation of antiviral immunity by the ichnovirus HdIV in Spodoptera frugiperda. Visconti V, Eychenne M, Darboux I. Mol Immunol. 2019 Apr;108:89-101. doi: 10.1016/j.molimm.2019.02.011. Epub 2019 Feb 20.

• The IMD pathway regulates lysozyme-like proteins (LLPs) in the silkmoth Antheraea mylitta. Satyavathi VV, Mohamed AA, Kumari S, Mamatha DM, Duvic B. J Invertebr Pathol. 2018 May;154:102-108. doi: 10.1016/j.jip.2018.04.006. Epub 2018 Apr 17.

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